·598· 中国中西医结合影像学杂志 2022 年 11 月第 20 卷第 6 期

肝纤维化的 fMRI 应用进展

葛岩松，董春桐，孙林娜，杨 磊，李庆贺，石鸣琪，王培源
（滨州医学院烟台附属医院医学影像科，山东 烟台 264100 ）

［摘要］ 肝纤维化是导致失代偿性肝硬化的重要环节，会增加患者罹患肝癌的风险。 早期 诊断与干预对阻止肝纤维化向肝

硬化及肝癌发展、甚至逆转肝纤维化具有重要的临床意义。 随着 fMRI 技术的不断发展，fMRI 可全面了解肝功能及其代谢变化情
况，在肝纤维化早期诊断中发挥着重要作用。 对目前 fMRI 在肝纤维化的应用进展进行综述。
［关键词］ 肝纤维化；肝硬化；功能磁共振成像；早期诊断

肝纤维化是由不同病因引发慢性肝损伤的病理 所增加、Cho/lipid 升高。 王秋实等 ［7］还发现，Cho/lipid

改变 ［1］，作为一种慢性肝脏疾病，是导致失代偿性肝 在检测及诊断重度肝纤维化中具有优势，然而在诊断
硬化的重要环节，可增加患者罹患肝癌的风险，因此 早期肝纤维化中具有一定的局限性；并 通 过 由 CCl4
早期诊断及治疗对阻止其向肝硬化及肝癌转化具有 法构建的大白兔肝纤维化模型研究发现，Cho 、糖原
重要意义。 肝脏活检是诊断肝纤维化及对其进行分 与葡萄糖复合物及 lipid 峰下面积呈先降再升趋势，
期的金标准，但存在出血及疼痛等并发症，同时肝脏 推测这是由于早期肝纤维化时肝细胞受损引起上述
［2］
活 检 会 有 采 样 错 误 及 观 察 差 异 的 局 限 性 ，患 者 依 代谢物减少，而晚期由于细胞外基质的异常沉积导致
从性也较差，因此无创性检查方法成为当今研究的 上述代谢物排出受阻 ［7］。 Puustinen 等 ［8］通过对 12 例
热点。 目前，无创性诊断及评估肝纤维化的方法主要 自 身 免 疫 性 肝 炎 患 者 行 31P-MRS 成 像 发 现 ，总 磷 酸
有血清纤维化标志物［包括丙氨酸转氨酶（ALT ）、天 单 酯 （total phosphomonoester level ，PME ）/ 总 磷 酸 二
冬氨酸转氨酶（AST ）、透明质酸（HA ）、Ⅲ 型前胶原蛋 酯（total phosphodiester level，PDE）比值，即 PME/PDE，
白（PCⅢ ）、Ⅳ 型胶原（ Ⅳ-C）和层黏连蛋白（LN ）等］、 以 及 磷 酸 乙 醇 胺 （ phosphoethanolamine ， PE ） / 磷 酸 胆
［3］
CT、超声及 MRI 检查等 。 其中 MRI 具有无辐射、软 碱 （phosphocholine ，GPE ）比 值 ，即 PE/GPE 与 肝 纤 维
［4］
组织分辨力高、多参数及多方位成像的优点 ，尤其 化程度呈正相关（r= 0.668 ，0.604 ；P= 0.018 ，0.037 ），可
是 随 着 fMRI 技 术 的 发 展 ，其 可 全 面 反 映 肝 功 能 及 用于诊断肝纤维化，其中 PE/GPE 在诊断晚期肝纤维
代谢变化情况，从而在功能学方面诊断肝纤维化。 笔 化（F3 期与 F0～2 期）中有较好优势（敏感度为 100% 、
者对目前 fMRI 在肝纤维化中的应用进展进行综述。 特异度为 50%）。 Moon 等 ［9］利用超极化 13C-MRS 和代
谢成像，通过反映细胞代谢变化区分轻度与重度肝纤
1 MRS
维化。 然而 MRS 对磁场均匀性要求较高，在检查时
MRS 是一种无创性观察活体组织生化及代谢改 易受呼吸运动影响，存在波谱基线稳定性差、化合物
变的技术，目前在许多代谢性疾病的诊断中具有重要 波峰波动的局限性，在临床应用上受到一定限制 ［10］。
价值，并逐步用于研究肝纤维化的病理生理学过程。
2 DWI、体素内不相干运动 DWI （intravoxel inco-
既往研究多采用 1H-MRS 成像。 丁可等 ［5］利用 CCl4 法
herent motion diffusion weighted imaging ，IVIM-
构建的食蟹猴肝纤维化模型研究发现，胆碱（Cho ）峰
DWI）及 DTI
下 面 积 和 脂 质 （lipid ）峰 下 面 积 的 比 值 ，即 Cho/lipid
随着肝纤维化的加重而不断升高（r= 0.98，P＜0.001）， DWI 与 DTI 是非侵入性功能成像技术，以组织
并与肝纤维化病理学分期呈显著相关性，认为 Cho/ 内水分子布朗运动为基础，定量分析组织内水分子
lipid 是 肝 纤 维 化 分 期 中 最 有 价 值 的 指 标 。 王 秋 实 的弥散特性，反映组织微观结构的完整性及状态情
［6］
等 认 为 ，由 肝 纤 维 化 进 展 导 致 肝 细 胞 的 活 动 性 再 况。 肝纤维化的各种不同致病因素会刺激肝星状细
生 ，而 脂 肪 浸 润 不 明 显 ，故 Cho 的 含 量 相 对 lipid 有 胞使其激活，转化为肌成纤维母细胞样细胞，从而不
断产生细胞外基质，多沉积于肝细胞和肝窦内皮细
胞 之 间 的 窦 周 间 隙 ，以 及 肝 小 叶 中 央 静 脉 、汇 管 区
DOI ：10.3969/j.issn.1672-0512.2022.06.021 等 肝 脏 细 胞 间 质 中 ，导 致 纤 维 瘢 痕 形 成 ，成 纤 维 细
［基金项目］ 山东省自然科学基金项目（ZR2018MH034 ）。
［通信作者］ 王培源，Email ：wangpeiyuan1640@163.com 。 胞和细胞外基质的异常沉积是肝纤维化的典型病
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理特征 ［1，11-12］。 以上病理特征会导致肝间隙压力增加， 究，其主要参数有扩散分布指数（diffusion distribution

阻碍水分子的扩散运动，相应 DWI 参数也发生改变。 index，DDC）与扩散异质性指数（diffusion heterogeneity
［13］
其中 DWI 通常采用 ADC 进行量化评估。 Kong 等 index，α）。 有研究者利用上述 2 种模型研究发现，肝
通过构建肝纤维化 SD 大鼠模型研究发现，随着肝纤 纤维化患者 DDC 值与肝纤维化程度呈负相关，DDC
维化进展，ADC 值逐渐降低，并与病理学分期呈负相 值在评估肝纤维化程度中具有较高的应用价值 ［14，18］。
［14 ］
关。 这与 Ren 等 研究结论一致，并发现虽然肝纤 DWI 、 IVIM-DWI 虽 然 扫 描 速 度 快 ，无 需 额 外 的
维化不同病理分期之间 ADC 值差异有统计学意义， 硬 件 设 备 ，但 易 受 呼 吸 运 动 影 响 ， 对 运 动 伪 影 较 敏
认为这可能是由于肝纤维化早期细胞外基质沉积减 感，所得结果并不完全准确，尤其是在受心脏运动影
少、胶原纤维密度不足以限制水分子的扩散所致。 李 响较大的肝左叶中 ［10，20］。 同样，DWI 结果还可受到脂
雄等 ［15］研究发现，b 值增大，可减小因血流灌注对水 肪变性和铁沉积等混杂因素的影响，但仍需进一步
分子弥散作用所产生的影响，使得 ADC 值更接近于 探讨。
2
真实值，且 b 值为 800 s/mm 时的 ADC 值 准 确 率 最 DTI 是 在 DWI 基 础 上 发 展 起 来 的 一 种 MRI 技
高，在诊断肝纤维化方面具有较高的价值。 术，可定量分析组织内水分子的弥散特性，在中枢神
IVIM-DWI 采用双指数模型，通过选取多个 b 值 经系统疾病的诊断上具有较强优势，目前也逐步应
进行扫描，相比于 DWI 单指数模型，IVIM-DWI 能够 用 于 肝 脏 疾 病 的 诊 断 中 。 其 最 常 用 的 参 数 为 ADC
区分真实组织内水分子扩散包含的水分子单纯扩散 值 、部 分 各 向 异 性 （fractional anisotropy ，FA ）和 平 均
和微循环血流灌注引起的假性扩散 2 种成分，减少 扩散率（mean diffusivity ，MD ）等。 Cheung 等 ［21］认为，
或消除因血流灌注所带来的影响，更准确地反映水 ADC 值和 FA 值在早期检测肝纤维化和监测其进展
［16］
分子的单纯扩散运动 。 IVIM-DWI 主要参数包括： 方面具有潜在价值。 Lee 等 ［22］发现，在 CCl4 法构建的
真弥散系数（D ）、假弥散系数（D* ）、灌注分 数 （f ）；其 小 鼠 肝 纤 维 化 模 型 中 ，FA 值 较 ADC 值 对 诊 断 轻 中
中 D 代表组织内单纯水分子扩散的成分；D* 代表由 度肝纤维化有着更高敏感性，FA 除与肝纤维化程度
于微循环灌注所引起的扩散效应的成分；f 代表由于 呈负相关（r= -0.441 ，P= 0.012 ）外，还与肝脏脂肪分数
微循环灌注所引起的扩散效应占总扩散效应的百分 呈正相关（r= 0.418 ，P= 0.011 ），认 为 在 肝 纤 维 化 中 可
［16-17］ ［18］
比 。 王航宇等 通过对 48 例乙肝患者（病例组） 发生严重的脂肪变性，可弥补肝纤维化带来的影响，
及 30 例健康志愿者研究发现，病例组中肝纤维化患 也说明 FA 值对脂肪变性的敏感度较 ADC 值高。 赵
者 D 值、f 值显著低于无肝纤维化患者（病例组无肝 广强等 ［23］却得到相反的结论，认为 FA 值肝纤维化的
纤维化患者及健康志愿者）且差异有统计学意义；不 进展呈上升趋势，由于肝纤维化的相关病理学改变
同肝纤维化分期 D 、f 值存在显著差异，且 均 与 肝 纤 导致水分子自由扩散受阻，趋于一致性的程度相应增
维 化 分 期 呈 负 相 关 （r= -0.594 ，-0.474 ；均 P＜0.05 ）； 加，FA 值增高，故 FA 值的变化仍需进一步探讨。 徐
认为这与上述肝纤维化的病理学变化密切相关，表 开武等 ［24］ 对慢 性 病 毒 性 肝 炎 患 者 的 研 究 显 示 ，ADC
明两者在诊断 S2 期及以上分期肝纤维化中具有良好 值 、MD 值 与 肝 纤 维 化 分 期 均 呈 负 相 关 （r= -0.939 ，
的 效 能 （ AUC 分 别 为 0.824 ， 0.820 ； 敏 感 度 分 别 为 -0.682 ；均 P＜0.01 ），且 在 ADC 值 预 测 ≥S4 期 纤 维
82.86% ， 74.29% ；特 异 度 分 别 为 76.92% ， 84.62% ）。 化（肝硬化）时，其敏感度优于 MD 值。
［16］
Tosun 等 研 究 发 现 ，在 慢 性 乙 型 肝 炎 患 者 中 D 及
3 MR 动态增强成像（dynamic contrast-enhanced
D* 值 均 与 肝 纤 维 化 分 期 呈 显 著 负 相 关 （r= -0.425 ，
magnetic resonance imaging ，DCE-MRI）
-0.315 ；P= 0.001 ，0.021 ），说 明 肝 纤 维 化 过 程 中 不 仅
肝组织内水分子单纯扩散受到限制，微循环灌注也 DCE-MRI 是 一 种 通 过 注 射 对 比 剂 ， 利 用 快 速
受到限制，认为 D 值是检测肝纤维化最可行的 IVIM- MRI 序列获取注入对比剂前后的图像，经后处理 得
DWI 参数，IVIM 显像可替代肝活检进行肝纤维化分 到定量及半定量参数，无创评估组织和病理微循环
期。 王琳萍等 ［19］
联合 DWI 单指数模型及 IVIM-DWI 特征的技术，已广泛应用于肝纤维化的诊断中 ［25］。 其
双指数模型，以 CCl4 法构建的大鼠为研究对象得出 主 要 参 数 有 容 量 转 运 常 数 （ transfer constant ， Ktrans ）、
以上 2 种研究模型相结合对早期及晚期肝纤维化的 速 率 常 数 （reverse rate constant ，kep）、血 管 外 细 胞 外
鉴别诊断与分期具有较大价值的结论。 除以上 2 种 间 隙 体 积 百 分 数 （ extravascular extracellular volume
DWI 模型外，也有部分学者利用拉伸指数模型进行研 fraction ，Ve）、 初 始 AUC （initial AUC ，iAUC ）、 动 脉 灌
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注 指 数 （hepatic arterial perfusion index ，HPI ）、 门 静
脉 灌 注 量 （portal venous perfusion ，PVP ）、 肝 动 脉 灌
注 量 （hepatic arterial perfusion ，HAP ）、 对 比 剂 平 均
通 过 时 间 （mean transit time ，MTT ）、 达 峰 时 间 （time
to peak ，TTP）等。 其中 Ktrans 表示对比剂从血管内渗
透 到 血 管 外 细 胞 外 间 隙 （ extravascular extracellular
space，EES）的速率；Kep 值代表对比剂从 EES 到血管
内的回流速率；Ve 是每单位体积组织中 EES 的体积
分数；iAUC 反映一定时间内输送进入肝脏组织中对
比剂的量 ［26-28］。 徐佳等 ［29］以 CCl4 法诱导的大鼠为研
究对象发现，随着肝纤维化的进展，Ktrans、Ve 及 iAUC 降
低 （r= -0.631，-0.530，-0.446；P= 0.002，0.017，0.037），
然而各组间 Kep 差异无 统 计 学 意 义 （P= 0.193 ），认 为
这是由于细胞外基质的不断沉积及肝窦毛细血管
化，阻碍了血浆与 EES 的灌注，肝脏血流灌注减少，并
且使得 EES 体积减小所致。 然而有学者却得出相反
的结论，张丽萍等 ［30］发现，随着 CCl4 法诱导大鼠的肝
纤维化严重程度的增加，Ktrans 值不断增大（r= -0.913，
P＜0.001 ），认为其原因除了可能与选用的对比剂的
特性有关外，肝动脉血流引发的肝窦压力增高亦可
提高 Ktrans。 除了以上观点，Liu 等 ［27］认为，在 CCl4 法诱
导的兔肝纤维化中，其基本病理变化引发门静脉灌
注压增高，从而降低内皮依赖性血管扩张，导致 Ktrans
升高（r= 0.803 ，P＜0.001 ）。 Li 等 ［31］认为，Ve 不断降低
可能与以下因素有关：部分纤维化相关细胞（如肝星
状细胞和肌成纤维细胞）的增殖；肝窦内皮细胞失窗
孔会阻碍液体交换，致使组织液含量减少；肝细胞再
生和再生结节可能会扭曲正常结构等。 对于 iAUC ，
徐 佳 等 ［29］ 的 研 究 结 论 与 Zhang 等 ［28］ 的 研 究 趋 势 相
反。 由于在发生肝纤维化时，肝细胞变形肿胀、肝硬
化结节形成，以及细胞外基质的不断沉积，其病理学
改变改变造成门静脉回流压力增大，门静脉血流灌注
量下降，而肝动脉的供血相应代偿性增多，故 HAP 、
HPI、MTT、TTP 增加，PVP 减低，这与张岚等 ［32-33］的部
分结论一致。 上述部分参数的变化目前尚无论证，需
进一步探讨。
虽 然 DCE-MRI 在 肝 纤 维 化 诊 断 和 分 期 评 估 方
面有一定优势；然而其也有局限性，在扫描时需注射
［20］
对比剂，有一定的侵入性 ，检查时还需患者充分配
［20］
合，且定量参数分析需一定的后处理技术 。 这与 Luetkens 等 ［43］的研究结果一致。 说明 ECV-MRI
4 T1 mapping
T1 mapping 是 一 种 通 过 注 射 对 比 剂 ，测 定 肝 组
织的 T1 值，从而定量分析诊断肝纤维化的一种 MRI
技术。 钆塞酸二钠（Gd-EOB-DTPA ）是一种特异性对
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比剂，注射后可通过肝细胞膜上的有机阴离子转运
体被肝细胞吸收（约注射对比剂 20 min 后，称为肝胆
期 ），可 对 肝 脏 血 流 灌 注 信 息 及 肝 功 能 情 况 进 行 评
估 ［34-37］，在 T1 mapping 技术中有着广泛的应用。 在发
生肝纤维化时，由于肝脏的病理学改变导致肝细胞
功能异常，故 T1 值常会发生变化。 张涛等 ［38］通过测
定 慢 性 乙 型 肝 炎 肝 纤 维 化 患 者 肝 脏 增 强 扫 描 前 T1
值（T1 pre）与肝胆期 T1 值（T1 HBP），计算出肝胆期 T1 值
减 低 率 （ΔT1），研 究 发 现 随 着 肝 纤 维 化 的 进 展 ，T1 HBP
不断增高（r= 0.822，P= 0.000），ΔT1 不断降低（r= -0.832，
P= 0.000），且组间差异均有统计学意义（均 P＜0.05），
这与 Sheng 等 ［39］以 CCl4 法诱导的大鼠为研究对象得
出的结论一致（r= 0.960 ，-0.952 ；均 P＜0.05 ），其认为
T1 mapping 是肝纤维化分期的可靠诊断工具。 朱祖辉
等［40］测定 CCl4 法诱导的家兔增强扫描前 T1 值（T1 native），
增强扫描后 10 、20 min 的 T1 值（T1 10 min、T1 20 min），并通
过以上参数计算肝细胞外容积（ extracellular volume
fraction ，ECV），得到 ECV10 min 和 ECV20 min，指出以上参
数与肝纤维化进展呈正相关（r= 0.685 ，0.428 ，0.818 ，
0.278 ，0.766 ；均 P＜0.001 ），其中 T1 20 min 在诊断 ≥F1
期、≥F2 期、≥F3 期及 ≥F4 期肝纤维化中具有较高诊
断价值（AUC= 0.90，0.93，0.93，0.92），说明 T1 mapping
是诊断肝纤维化有效的影像学方法。
近年来，ECV-MRI 在对肝纤维化的诊断及其分
期 中 有 所 报 道 ，作 为 一 种 新 型 的 无 创 性 成 像 技 术 ，
ECV-MRI 在 T1 mapping 的 基 础 上 ， 通 过 测 定 肝 脏
ECV 分数，从而反映肝纤维化的严重程度 ［41］。 有学
者认为，相比于 T1 值，ECV 较直观，是一种生理上的指
标 ，可 独 立 于 场 强 ，且 在 后 续 随 访 中 有 着 较 好 的 优
势 ［42］。 其计算公式为 ECV= ΔR1 肝 脏 /ΔR1 主 动 脉 ×（100-
红细胞压积），其中 ΔR1 肝脏 = 1/T1 肝脏 - 平衡期 -1/T1 肝脏 - 平扫；
ΔR1 主动脉 = 1/T1 主动脉 - 平衡期 -1/T1 主动脉 - 平扫［41］。 在肝纤维化
中，由于细胞外基质的不断沉积，ECV 增大。 盛若凡
等［41］通过分析慢性乙型肝炎患者 ECV 分数，发现 ECV
与肝纤维化程度呈明显正相关（r= 0.622 ，P＜0.001 ），
认为 ECV-MRI 对肝纤维化的分期有较高诊断价值。
同样，张炜等 ［42］在胆管结扎肝纤维化大鼠模型及 CCl4
诱导的肝纤维化大鼠模型的研究中也发现了此规
律，认为在不同严重程度的肝纤维化中 ECV 均增加。
在肝纤维化的诊断及其分期中有一定价值。
5 MR 弹性成像（magnetic resonance elastography，
MRE ）
MRE 是一种新型无创的 MRI 检查方法，通过测
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定活体组织的弹性硬度反映某些疾病的变化，使“影 子交换速率，T1ρ 值增高 ［20，53］。 赖伟等 ［54］以 CCl4 法诱

像触诊”成为可能，具有不受患者体型影响的优点， 导的家兔为研究对象发现，肝纤维化分期与 T1ρ 值呈
适 用 于 肥 胖 患 者 ；在 患 者 合 并 大 量 腹 水 时 ， MRE 技 正相关（r= 0.790 ，P＜0.001 ），这 与 Hu 等 ［55］ 研 究 CCl4
术在评估肝纤维化中也有着良好优势，基本不受腹 法诱导的大鼠肝纤维化模型所得出的结论一致（ r=
水的影响。 随着肝纤维化的进展，肝内纤维细胞不断 0.863，P＜0.001 ），并认为 T1ρ 诊断各期肝纤维化的价
增生，形成的纤维胶原不断聚集，故肝脏弹性硬度增 值大于 DWI 。 然而，这种技术对磁场的不均匀性很敏
加。 Besa 等 ［44-45］研究均显示，肝脏弹性硬度与肝纤维 感，易受其影响 ［20］。
化 的 病 理 学 分 期 呈 正 相 关 （ r= 0.74 ， 0.832 ； 均 P ＜ 综 上 所 述 ， fMRI 具 有 无 创 性 的 特 点 ，能 更 好 地
［46］
0.001 ）。 Hsu 等 研究表明，MRE 在检测肝纤维化中 了解肝功能情况，在临床及基础实验中得到广泛应
病理学分期阶段的诊断准确性显着高于超声瞬时弹 用，对肝纤维化的早期诊断具有积极作用。 相信随着
［47-48］
性成像，这与 Park 等 研究结论一致，其中 Dyvorne fMRI 的 不 断 发 展 ，其 将 更 客 观 、准 确 地 早 期 诊 断 肝
［48］
等 研 究 指 出 MRE 与 DWI 、DCE-MRI 及 血 清 标 志 纤维化，并在疾病监测中发挥重要作用。
物相比，其与慢性丙型肝炎病毒感染所致的肝纤维
［参考文献］
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肝 脏 中 重 度 铁 沉 积 的 导 致 MRE 中 的 SNR 较 低 ，影 elastography ， ElastPQ ， and serologic fibrosis markers ［ J ］ . Abdom

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肝纤维化的发生、发展与铁沉积密切相关，SWI
对铁沉积较敏感，其通过测定铁含量可间接反映肝
［50］
纤维化的严重程度。 江锦赵等 以 CCl4 法诱导的兔
为研究对象，通过测量肝脏信号强度（SI 肝 ）和同层背
部肌肉信号强度（SI 肌 ），计算出两者比值（SIR 肝/肌 ），发
现 SIR 肝/肌与肝纤维化病理学分期呈负相关（r= -0.896，
P＜0.05 ），进一步研究发现 SIR 肝 /肌 对诊断各期肝纤
维 化 （ F1 ～4 期 ） 均 有 良 好 的 效 能 （ 敏 感 度 分 别 为
100.00% 、100.00% 、77.42% 、100.00% ；特 异 度 分 别 为
78.13%、100.00%、100.00%、100.00%）。 这与 Zou 等 ［51］
的结论一致（r= -0.81 ，P＜0.001 ）。
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